Przez następne lata posługiwał jako pomocnik biskupa Fryzyngi (1957–1959). W 1959 został profesorem na Uniwersytecie w Bonn. Swój inauguracyjny wykład zatytułował Bóg wiary i Bóg filozofii. W 1963 zaczął wykładać na Westfalskim Uniwersytecie Wilhelma w Münsterze. Na pierwszym wykładzie aula była wypełniona po brzegi, bo Ratzinger już wtedy był znanym teologiem. Na II Soborze Watykańskim (1962–1965) był doradcą teologicznym niemieckiego arcybiskupa Kolonii Josepha Fringsa. Kontynuował obronę Nostra aetate, dokumentu na temat związków z innymi religiami, ekumenizmu i deklaracji prawa do religijnej wolności. Później, jako prefekt Kongregacji Nauki Wiary jasno wyjaśnił stanowisko Kościoła wobec innych religii w dokumencie Dominus Iesus (2000), w którym także mówił o prawidłowej drodze do nawiązania ekumenicznego dialogu. Podczas soboru był uważany za zdecydowanego reformatora i faktycznie współpracował z takimi modernistami, jak Hans Küng i Edward Schillebeeckx. Sam Ratzinger przyznał, że był i po części pozostał wielbicielem Karla Rahnera, znanego teologa Nouvelle Théologie, który popierał reformy i sam wznosił nowe, teologiczne poglądy. W 1966 Ratzinger został ustanowiony przewodniczącym wydziału teologii dogmatycznej na Uniwersytecie Eberharda i Karola w Tybindze, gdzie został ponownie współpracownikiem Hansa Künga. W swojej książce Wprowadzenie do chrześcijaństwa (1968), pisał, że papież ma obowiązek słuchania różnych głosów w Kościele podczas podejmowania decyzji. Pisał także, że Kościół od wieków jest zbyt scentralizowany, ograniczony i nadmiernie kontrolowany przez Rzym. Te zdania jednak nie zostały wydrukowane w kolejnych wydaniach książki, gdyż zostały błędnie zinterpretowane przez autorów kolejnych przedruków. W tym czasie oddalił się od Tybingi, co spowodowane było atmosferą i marksistowskimi ruchami wśród studentów w latach 60., które w Niemczech szybko się radykalizowały, szczególnie w latach 1967 i 1968, by osiągnąć kulminację w serii zamieszek w kwietniu i maju 1968 Ratzinger wiązał to (a także spadek szacunku do autorytetów wśród studentów, oraz rosnący, niemiecki ruch na rzecz praw homoseksualistów) z odejściem od tradycyjnego katolickiego nauczania. Coraz częściej jego poglądy kontrastowały z poglądami liberalnymi, które wtedy zyskiwały na popularności wśród teologów. Przez lata na II Soborze Watykańskim i na tybińskim uniwersytecie profesor Joseph Ratzinger publikował artykuły w reformatorskim, teologicznym czasopiśmie Concilium, chociaż wybierał coraz częściej mniej reformatorskie tematy niż inni współtwórcy pisma, teologowie moderniści Hans Küng czy Edward Schillebeeckx.
W końcu w 1969 wrócił do Bawarii, na Uniwersytet w Ratyzbonie, do środowiska o mniej reformistycznych poglądach.
W 1972 założył pismo teologiczne Communio, wraz z Hansem Ursem von Balthasarem, Henrim de Lubakiem, Walterem Kasprem i innymi. Communio, publikowane w różnych językach (niemieckim, angielskim, hiszpańskim, polskim i innych), stał się wybitnym dziennikiem współczesnej katolickiej myśli teologicznej. Do czasu wyboru na papieża, Ratzinger pozostawał najbardziej aktywnym publicystą gazety.